Los monoterpenos quirales revelan mecanismos de emisión forestal y respuestas a la sequía

Nature volumen 609, páginas 307–312 (2022)Cite este artículo

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Los monoterpenos (C10H16) son emitidos en grandes cantidades por la vegetación a la atmósfera (>100 TgC año-1), donde reaccionan fácilmente con los radicales hidroxilo y el ozono para formar nuevas partículas y, por tanto, nubes, afectando el presupuesto radiativo de la Tierra y, por tanto, , cambio climático1,2,3. Aunque la mayoría de los monoterpenos existen en dos formas quirales de imagen especular denominadas enantiómeros, estas formas (+) y (-) rara vez se distinguen en estudios de medición o modelado4,5,6. Por lo tanto, las vías de formación individuales de los enantiómeros monoterpénicos en las plantas y sus funciones ecológicas no se conocen bien. Aquí presentamos datos de monoterpenos e isoprenos atmosféricos separados enantioméricamente de un ecosistema cerrado de selva tropical en ausencia de luz ultravioleta y química de oxidación atmosférica, durante un experimento de sequía controlada y rehumedecimiento de cuatro meses de duración. Sorprendentemente, los enantiómeros emitidos mostraron distintos picos de emisión de diésel, que respondieron de manera diferente al secado progresivo. El etiquetado isotópico estableció que la vegetación emitía principalmente (-)-α-pineno sintetizado de novo, mientras que (+)-α-pineno se emitía desde piscinas de almacenamiento. A medida que avanzaba la sequía, la fuente de emisiones de (-)-α-pineno se desplazó hacia los depósitos de almacenamiento, favoreciendo la formación de nubes. Las proporciones de mezcla previas a la sequía de ambos enantiómeros de α-pineno se correlacionaron mejor con otros monoterpenos que entre sí, lo que indica diferentes controles enzimáticos. Estos resultados muestran que la distribución enantiomérica es clave para comprender los procesos subyacentes que impulsan las emisiones de monoterpenos de los ecosistemas forestales y predecir las reacciones atmosféricas en respuesta al cambio climático.

Hasta ahora, se ha prestado poca atención a las diferentes formas quirales de monoterpenos ((+) y (-)), ya que ambos enantiómeros tienen propiedades físicas y velocidades de reacción idénticas con OH y O3 (ref. 8), por lo tanto, la mayoría de los atmosféricos. Los estudios de campo y de modelación no los diferencian4,5,6. Sin embargo, esto supone implícitamente que las fuentes y los sumideros de ambos enantiómeros son idénticos, aunque las vías y los impulsores de producción de enantiómeros individuales son inciertos. Mediciones forestales recientes mostraron concentraciones desiguales (no racémicas) de enantiómeros que a veces ni siquiera se correlacionan entre sí9,10, lo que indica distintos mecanismos de origen. Aunque algunos informes sugieren que la biosíntesis de enantiómeros es homogénea en toda una planta individual10, las hojas, la corteza y la hojarasca del suelo dentro de un bosque homogéneo tienen firmas quirales distintas11, lo que sugiere fuertemente que los procesos de emisión y eliminación de estas especies quirales (y, por lo tanto, de los monoterpenos generalmente ) no se entienden adecuadamente.

La emisión de isopreno se comprende mejor que la emisión de monoterpeno, con una predicción generalmente precisa del modelo y una concordancia de medición12,13. La síntesis de isopreno se produce mediante la vía del 2-C-metil-d-eritritol 4-fosfato, en la que el CO2 asimilado fotosintéticamente se convierte en el precursor de isopreno, isopentenil difosfato, y se emite directamente desde la hoja (emisión de novo)12. La síntesis de monoterpenos también se produce mediante la vía del 2-C-metil-d-eritritol 4-fosfato, pero algunos monoterpenos se sintetizan mediante la vía del mevalonato. Ambas vías dan como resultado la producción de difosfato de isopentenilo, que se combina con su isómero, difosfato de dimetilalilo, para formar el precursor monoterpeno común difosfato de geranilo14,15. Las enzimas conocidas como terpeno sintasas transforman el difosfato de geranilo en una serie de monoterpenos, de modo que los monoterpenos quirales producidos por una enzima particular suelen estar en una forma quiral, (-) o (+)16,17. Los monoterpenos pueden emitirse mediante emisión de novo o liberarse de depósitos de almacenamiento, desacoplándose así del momento de la biosíntesis. Las especies de plantas de hoja ancha típicas de los trópicos suelen almacenar monoterpenos de forma no específica en todas las hojas, principalmente en la fase lipídica pero también en una pequeña cantidad en la fase acuosa dentro de la hoja18,19. Los procesos que regulan la producción de monoterpenos y el almacenamiento potencial probablemente determinan la firma general de emisiones quirales de la planta, y no está claro cómo cambiarán en respuesta a eventos climáticos extremos como la sequía. Se espera que las sequías sean más frecuentes a lo largo del siglo XXI20, provocando alteraciones en el funcionamiento de los ecosistemas21 y emisiones de compuestos orgánicos volátiles (COV) de los bosques22. Las respuestas informadas de las emisiones de monoterpenos a la sequía son muy variables y dependen de cada planta individual, lo que hace que los inventarios de emisiones de aquirales basados empíricamente sean infieles23,24,25,26,27. Sin embargo, debido a que los compuestos quirales se vinculan directamente con los procesos subyacentes impulsados enzimáticamente, podrían formar la base de un esquema de emisiones mejorado.

Separamos y medimos los enantiómeros de α-pineno, canfeno y limoneno, así como (-)-β-pineno, γ-terpineno e isopreno, a intervalos de una hora durante casi cuatro meses dentro del bosque tropical lluvioso cerrado de la Biosfera 2 (B2- TRF) mediante cromatografía de gases en línea-espectrometría de masas (GC-MS) (Fig. 1). También se detectaron trans-β-ocimeno y β-mirceno, pero no se pudieron resolver utilizando el método para GC-MS en línea. El B2-TRF se lavó continuamente con aire exterior y todas las longitudes de onda de la luz incidente por debajo de 385 nm fueron filtradas por la lámina interna de mylar dentro de los paneles de vidrio circundantes28. Después de tres semanas de mediciones ambientales para establecer la condición normal previa a la sequía (día del año (día) 252–280), se impuso una sequía de 9,5 semanas para provocar cambios fisiológicos e impulsar respuestas diferenciales en los procesos bioquímicos (día 281–337). ). La etapa de sequía desarrolló dos fases (sequía leve y severa), con respecto a dos mínimos de humedad relativa (HR), la disminución de la humedad del suelo y la respuesta de la vegetación. Al final de la sequía, se añadió agua al suelo profundo durante tres días (día 337–340), seguido de "lluvia" proveniente de aspersores aéreos (día 347–356). Se añadió 13CO2 isotópicamente marcado dos veces a la atmósfera cerrada durante la presequía y la sequía severa, lo que permitió la diferenciación entre emisiones de novo y de piscinas de almacenamiento utilizando un espectrómetro de masas de relación isotópica y cromatografía de gases fuera de línea (GC-IRMS). El etiquetado de 13C combinado con el monitoreo del flujo atmosférico a largo plazo nos permitió determinar con precisión cómo la sequía afecta los flujos y las fuentes de distintos enantiómeros monoterpénicos.

a, Esquema del bioma de bosque tropical lluvioso de la Biosfera 2. b, Fotografía tomada en el interior del bioma (foto J. Byron).

Monoterpenos totales (que consisten en (-)-α-pineno, (+)-α-pineno, (-)-β-pineno, (-)-limoneno, (+)-limoneno, (-)-canfeno, (+) -canfeno y γ-terpineno) se mantuvieron relativamente constantes durante la pre-sequía, pero alcanzaron su punto máximo después de 23 días (en sequía temprana) y nuevamente, con más fuerza, después de 56 días (en sequía severa) (Fig. 2a). Durante la rehumidificación de aguas profundas, cuando se reintrodujo agua a los niveles más bajos del suelo, las concentraciones totales de monoterpenos comenzaron a disminuir. Esta disminución continuó después de la lluvia (lluvia rehumedecida), pero no se recuperó completamente a los niveles previos a la sequía al final del período de medición. También se observó el mismo patrón de dos picos de concentración (correspondientes a períodos de sequía tempranos y severos) cuando se separaron los monoterpenos enantioméricos; sin embargo, los tamaños de los picos de enantiómero mostraron un comportamiento fuertemente contrastante. Las concentraciones diurnas de (-) -α-pineno fueron mayores en la sequía temprana, mientras que para (-)-β-pineno, las concentraciones de sequía severa fueron diez veces mayores que las de la sequía temprana (Fig. 2b). Las concentraciones máximas de (+)-α-pineno fueron aproximadamente iguales tanto en condiciones de estrés temprano como severas. Para las concentraciones nocturnas, (-) -α-pineno, (+) -α-pineno y (-)-β-pineno mostraron concentraciones más altas durante la sequía severa (Fig. 2c). Al final de la sequía severa, cuando las emisiones de monoterpenos quirales comenzaron a disminuir, se observó que el marcador de estrés hexanal aumentaba, lo que indica daño foliar7. Después de volver a humedecerse por la lluvia, los valores nocturnos de (-) -β-pineno, (-) -α-pineno y (+)-α-pineno regresaron a los niveles anteriores a la sequía (Fig. 2c). Aunque las concentraciones diurnas de los enantiómeros también disminuyeron desde sus máximos de sequía severa, no alcanzaron los niveles previos a la sequía. Durante la pre-sequía, la concentración de (-)-α-pineno se correlacionaba mejor con la concentración de (-)-β-pineno, (-)-limoneno, (+)-limoneno y (+)-canfeno que con las concentración de (+) -α-pineno (Datos ampliados Fig. 1a, b). A la inversa, durante una sequía severa, la concentración de (-)-α-pineno se correlacionó mejor con (+)-α-pineno que con cualquier otro compuesto medido. Además, durante la noche, los enantiómeros se correlacionaron bien, mientras que durante el día exhibieron patrones independientes (cuando las emisiones de novo eran importantes) (Datos ampliados, Fig. 1c, d). En particular, la expectativa actual basada en el modelo de emisión de monoterpenos de que la sequía provocaría respuestas equivalentes en (-)-α-pineno y (+)-α-pineno no era cierta.

Los datos de monoterpenos e isoprenos se dividen en cinco etapas, indicadas por las bandas: presequía (PD), sequía temprana (ED), sequía severa (SD), rehumedecimiento en aguas profundas (DRW) y rehumedecimiento por lluvia (RRW). La sincronización de los pulsos de 13CO2 se indica mediante líneas negras de puntos. a, Proporciones de mezcla en volumen de isopreno diurno y monoterpeno total (VMR). La región sombreada alrededor de las líneas representa la incertidumbre absoluta de la medición. b, VMR diurno promedio para (-)-α-pineno y (+)-α-pineno y otros monoterpenos. c, VMR nocturno promedio para (-)-α-pineno y (+)-α-pineno y otros monoterpenos. Para b y c, la región sombreada alrededor de las líneas representa la incertidumbre de medición calculada. d, Humedad del suelo (SM) y humedad relativa (RH). Tenga en cuenta las diferentes escalas para los enantiómeros. e, Gráficos circulares que muestran la composición diurna de los monoterpenos enantioméricos durante cada etapa. Otros monoterpenos incluyen (-)-canfeno, (+)-canfeno, (-)-limoneno, (+)-limoneno y γ-terpineno.

Aunque (-) -α-pineno dominó consistentemente las emisiones totales de monoterpenos, (-) -β-pineno superó al (+) -α-pineno para convertirse en el segundo monoterpeno más abundante durante una sequía severa (Fig. 2e). Por lo tanto, la proporción de (+)-α-pineno a (-)-β-pineno podría usarse como un indicador de la gravedad de la sequía en este experimento. Cabe señalar que los flujos de monoterpenos del suelo no afectaron estas proporciones enantioméricas, ya que las muestras tomadas periódicamente durante todo el experimento mostraron que el suelo mantuvo una absorción modesta y constante de monoterpenos enantioméricos en todo momento (Datos ampliados, Fig. 2a). Por lo tanto, la absorción del suelo no impulsó el fraccionamiento enantiomérico observado. Además, el aire estaba fuertemente mezclado con ventiladores, lo que permitió medir la respuesta total del ecosistema en lugar de una sola especie. Las mediciones periódicas de las emisiones de monoterpenos de cuatro árboles de Clitoria fairchildiana y cuatro de Piper sp. Las plantas (de cubetas) se proporcionan en los datos ampliados Fig. 2b, c. Las respuestas de las plantas individuales se fusionaron en mediciones atmosféricas, lo que demuestra que las mediciones atmosféricas fueron la respuesta neta del ecosistema. Además, se calcularon los flujos de isopreno y monoterpenos en relación con la superficie terrestre y el carbono de la biomasa de los árboles para ayudar en la comparación con el mundo real (Tabla de datos ampliados 1).

Estas respuestas en monoterpenos contrastan con las de la dinámica del isopreno (medidas por GC-MS; consulte Métodos para obtener más detalles). Durante la etapa previa a la sequía, el isopreno en las copas de los árboles aumentó por un factor de 3 en 26 días, alcanzando concentraciones promedio de aproximadamente 300 ppb (Fig. 2a), probablemente porque la humedad de la capa superior del suelo (5 cm de humedad del suelo) disminuyó del 35% al 26%. % y la fuerte absorción de isopreno por el suelo se debilitó antes de que comenzara la sequía29,30. Durante la sequía temprana, el isopreno y los monoterpenos totales aumentaron en paralelo, y el isopreno alcanzó su punto máximo antes. Durante el período de sequía severa, la humedad de la capa superior del suelo había disminuido de aproximadamente 26% a 15% y las concentraciones promedio de isopreno disminuyeron y se estabilizaron en alrededor de 100 ppb, equivalente a los valores iniciales previos a la sequía, mientras que los monoterpenos totales continuaron aumentando nuevamente en la sequía severa. Por lo tanto, durante una sequía severa, la proporción de monoterpenos a isopreno fue notablemente mayor que durante la sequía temprana. No puede ocurrir una química sustancial de oxidación de OH en el B2-TRF porque el vidrio no transmite luz en longitudes de onda que generan OH, y el ozono del aire fresco entrante se pierde en las superficies de las grandes unidades de tratamiento de aire. La ausencia de cualquier fotoquímica importante se refleja en la proporción de isopreno a sus productos de oxidación (que es 100 veces más rica en isopreno que en las mediciones típicas de la selva amazónica31) y en la proporción de isopreno a monoterpeno (que favorece al isopreno en la Biosfera 2 por un factor de aproximadamente tres, debido a su coeficiente de reacción OH más rápido). El ozono también se midió después de la campaña dentro del B2-TRF y se encontró que estaba en concentraciones muy bajas, en promedio, 1,1 ± 0,7 ppb, mientras que fuera de la Biosfera 2, se encontró que el aire contenía una concentración promedio de ozono de 49,2 ± 1,2 ppb. .

En dos días durante el experimento (pre-sequía y sequía severa), se introdujo CO2 marcado con el isótopo pesado 13C (13CO2) en la atmósfera B2-TRF para distinguir entre emisiones de monoterpenos de novo y de tipo almacenamiento (Fig. 3). Para (-)-α-pineno, las emisiones se enriquecieron más en 13C durante ambos pulsos. Las muestras atmosféricas tomadas después del pulso muestran que, en promedio, los valores iniciales de ε13C de (-) -α-pineno disminuyeron a los valores previos al pulso. Esto muestra que las emisiones de (-)-α-pineno fueron predominantemente de novo, pero no debe descartarse por completo que durante la presequía, una pequeña fracción también ingresara a las piscinas de almacenamiento desde donde se emitió después de que el CO2 etiquetado fuera eliminado del B2-TRF. Por el contrario, no se observó una incorporación notable de 13C para (+)-α-pineno y (+)-limoneno, lo que indica que estos enantiómeros se generaron por separado y se emitieron principalmente desde piscinas de almacenamiento32. Por lo tanto, los aumentos diurnos de estos monoterpenos durante la sequía (Fig. 2b) provinieron de un aumento en las emisiones de los depósitos de almacenamiento.

Las fuentes de carbono (de novo o almacenamiento) para las emisiones de monoterpenos se separaron claramente por los valores de ε13C de los monoterpenos y sus enantiómeros después de que se agregó CO2 enriquecido con 13C durante una mañana en las fases previa a la sequía (primera 13CO2) y sequía severa (segunda 13CO2). Se introdujo gas 13CO2 en la atmósfera para que las plantas que absorbieran CO2 y produjeran directamente emisiones inmediatas de monoterpenos (de novo) produjeran emisiones enriquecidas en 13C. Por tanto, las emisiones que no se enriquecieron en 13C provinieron de piscinas de almacenamiento. a, Enriquecimiento de monoterpenos quirales. b, Enriquecimiento de monoterpenos no quirales. El sombreado gris representa la desviación estándar de los valores de ε13C de los compuestos en el aire ambiente cuando no hay pulso de 13CO2. La línea negra que atraviesa los cuadros grises representa la media. Los diagramas de caja presentan la mediana y los percentiles 25 y 75. Los cuadrados pequeños representan la media y los bigotes representan los puntos de datos adquiridos máximo y mínimo que no se consideran valores atípicos. Los valores significativamente enriquecidos en 13C se indican con el asterisco (*) encima del cuadro (es decir, los resultados son significativos si P ≤ 0,05). Los valores de n se dan en la Tabla de datos ampliados 3.

Los aumentos observados en los valores de ε13C indican claramente que (-) -α-pineno, trans-β-ocimeno y β-mirceno se sintetizaron a partir de carbono fotosintético recién asimilado y se produjeron durante el pulso de etiquetado. La incorporación de 13C por (-)-α-pineno, trans-β-ocimeno y β-mirceno aumentó durante el segundo pulso, aunque la asimilación general de 13C disminuyó durante la sequía, probablemente porque se utiliza más carbono recién asimilado para la producción de estos. compuestos específicos. El trans-β-ocimeno y el β-mirceno son emisiones importantes porque reaccionan más rápido que otros monoterpenos con especies reactivas de oxígeno dañinas. Esto concuerda con las mediciones de la selva amazónica, en las que las emisiones de ocimeno y β-mirceno aumentaron en las hojas sometidas a estrés térmico5.

Durante la etapa previa a la sequía se observaron dos tipos distintos de ciclo dietético. Uno, seguido por (-)-α-pineno y (-)-β-pineno, se alineó con la radiación fotosintéticamente activa (PAR) y la tasa de asimilación (A) que alcanzó su punto máximo más temprano al mediodía, mientras que el segundo, seguido por (+)- El α-pineno y el (+)-limoneno se alinearon con el déficit de presión de vapor (VPD) y la temperatura máxima a primera hora de la tarde. Los valores promedio de VPD y temperatura para todo el día y durante el día para el sotobosque y el dosel se proporcionan en la Tabla de datos ampliados 2. Los modelos atmosféricos actuales predicen las emisiones de α-pineno en función de la temperatura y la luz y, por lo tanto, ubicarían erróneamente el pico de emisión de monoterpenos en la mitad del camino. entre los picos reales y no poder reproducir los cambios inducidos por la sequía revelados por los enantiómeros en resolución33.

Durante la presequía y la sequía temprana, (-)-α-pineno y (-)-β-pineno alcanzaron su máximo A entre las 11:00 y las 12:00. Por el contrario, (+) -α-pineno y (+) -limoneno alcanzaron su punto máximo entre las 14:00 y las 15:00, coincidiendo con la temperatura máxima y la VPD (Fig. 4c). Con la transición a una sequía severa, los máximos de los ciclos diarios de (-)-α-pineno y (-)-β-pineno cambiaron progresivamente más tarde en el día, fusionándose con los ciclos diarios de (+)-α-pineno en el tarde, mientras que la tasa de asimilación y el PAR (A) disminuyeron (menor absorción de carbono por la vegetación) y el VPD aumentó. Con la rehumidificación, la tasa de asimilación comenzó a recuperarse (aumento de la absorción de carbono), al mismo tiempo que se produjo un cambio en el pico de (-)-α-pineno y (-)-β-pineno de las 14:00 a las 12:00. Por lo tanto, el cambio del máximo diario de (-) -α-pineno a la tarde con un secado progresivo sugiere potencialmente que las emisiones son menos de novo y más de carácter de almacenamiento (Fig. 4a). Como los ciclos diarios de (-) -β-pineno siguieron el mismo patrón temporal que (-) -α-pineno, es probable que (-)-β-pineno también haya pasado de una emisión de novo a una emisión de depósito de almacenamiento. El cambio en el momento de la emisión es particularmente importante, ya que afectará los procesos relacionados con la formación de núcleos de condensación de nubes. Hacia la tarde se produce un cambio en la división entre evaporación y flujo de calor sensible que favorece a este último. Un flujo de calor más sensible aumenta la turbulencia por la tarde, lo que facilitaría el transporte vertical de las especies emitidas más tarde a regiones más frías y oxidativas.

La comparación de los ciclos dietéticos de monoterpenos seleccionados y sus enantiómeros con la luz, la temperatura y la humedad del suelo a lo largo del experimento sugiere cambios en los impulsores de emisiones en algunos monoterpenos. a, Ciclos diarios promedio para (-)-α-pineno y (+)-α-pineno, (-)-β-pineno y (+)-limoneno. Los ciclos de diésel monoterpeno se normalizaron según sus máximos respectivos en todos los intervalos de diésel promediados, lo que se encontró que ocurrió durante una sequía severa para ambos compuestos. La región sombreada alrededor de las líneas es la incertidumbre absoluta promedio. b, Asimilación (A) y radiación fotosintéticamente activa (PAR). La región sombreada alrededor de la línea de tasa de asimilación representa 1σ. c, Déficit de presión de vapor (VPD) y temperatura. Las zonas 3 y 4 eran las secciones más altas del recinto de la selva tropical (Datos ampliados, Fig. 3a). La región sombreada alrededor de las líneas VPD representa 1σ.

Los monoterpenos generalmente se almacenan en la fase lipídica en lugar de en la fase acuosa dentro de la hoja18,19. Los monoterpenos son relativamente insolubles en agua y se dividen rápidamente entre las fases acuosa y gaseosa, según su constante de Henry34. El almacenamiento en fase acuosa es pequeño y se vacía rápidamente por la mañana, cuando los estomas se abren y el agua se pierde de la hoja a la atmósfera; por lo tanto, cualquier emisión de monoterpenos proveniente del almacenamiento en fase acuosa es probablemente insignificante18. Los monoterpenos poseen coeficientes de partición octanol/agua elevados (≈20.000-30.000), lo que significa que pueden almacenarse en fracciones relativamente grandes en la fase lipídica, desde donde se emiten más lentamente a la atmósfera18. Una explicación plausible del comportamiento de las emisiones es que, durante todo el período de medición, (+)-α-pineno y (+)-limoneno se almacenaron en la fase lipídica, filtrándose lentamente a la atmósfera y alcanzando su punto máximo más tarde en el día que el de novo. emisiones. A medida que disminuyó la fotosíntesis y aumentó la degradación de la biomasa, la emisión de (-) -α-pineno y (-)-β-pineno pasó de una síntesis principalmente de novo a una emisión principalmente de piscinas de almacenamiento.

Al agrupar enzimas que comparten atributos similares (es decir, dependencia de la luz y la temperatura, principal producto monoterpénico), un modelo de tres grupos de enzimas y dos reservorios puede explicar las emisiones observadas de isopreno y monoterpeno (Datos ampliados, figura 4). El isopreno se genera mediante la isopreno sintasa activada por la luz (grupo de enzimas 1) y el (-)-α-pineno y (-)-β-pineno se generan mediante la enzima del grupo 2 activada por la luz y se emiten directamente (de novo). Sin embargo, tanto (-) -α-pineno como (-) -β-pineno también se dividen en la fase lipídica, en la que se liberan en caso de estrés por sequía. El grupo enzimático 3 es responsable de sintetizar (+)-α-pineno y (+)-limoneno continuamente sin activación luminosa, que también se dividen en la fase lipídica.

Los cambios en las emisiones de los ecosistemas en relación con la posible formación y crecimiento de partículas son importantes porque el aumento de la eficiencia de producción de los núcleos de condensación de nubes, la formación de nubes y la lluvia posterior representarían una posible retroalimentación negativa entre la biosfera y la atmósfera a la sequía. Al comienzo de la sequía, aumentan las emisiones de monoterpenos de novo. Los altos flujos de isopreno reactivo actuarán para suprimir los niveles de radicales OH por encima del dosel, permitiendo que las emisiones alcancen altitudes más altas y más frías, en las que los aerosoles recién formados pueden revitalizar la convección35. En sequías severas, las emisiones de isopreno, que no producen partículas o COV extremadamente bajos de manera eficiente, disminuyen, mientras que las emisiones de monoterpenos aumentan aún más. Entre los monoterpenos, el aumento más prolífico es el del α-pineno, que se oxida formando COV extremadamente bajos y partículas con alto rendimiento. Los resultados presentados aquí son, por lo tanto, consistentes con el mecanismo de retroalimentación negativa sugerido anteriormente. Además, el cambio de las emisiones de monoterpenos durante la sequía a más tarde en la tarde significa que se liberan en períodos con mayor flujo de calor sensible y turbulencia, lo que facilitaría el transporte de parcelas de aire ricas en monoterpenos a los niveles de formación de nubes. Datos ampliados La Figura 5 muestra los enantiómeros medidos de α-pineno con las predicciones basadas en temperatura y luz del modelo de emisión MEGAN. Durante la sequía, las emisiones medidas exceden sustancialmente las previstas y los datos modelados no tienen en cuenta el cambio observado en el perfil de emisiones diésel. La diferencia en los picos de luz y temperatura es menos importante en el mundo real que dentro del recinto, lo que probablemente reducirá el error introducido por una representación agrupada de los enantiómeros. Sin embargo, la mayor diferencia entre los picos de luz y temperatura en la Biosfera 2 permitió descubrir las diferencias de emisión enantioméricas subyacentes.

Las características de emisión de los enantiómeros se descifraron porque el B2-TRF proporciona un lugar único para llevar a cabo una sequía en condiciones controladas, con mediciones biológicas integrales, además del etiquetado isotópico atmosférico en un entorno de química atmosférica muy reducida. Estos resultados indican que el grado de estrés por sequía en una selva tropical se puede medir mediante las proporciones de (-)-α-pineno de la tarde a la mañana o por la contribución fraccionaria de (-)-β-pineno a la suma de monoterpenos, que casi se triplicaron desde antes de la sequía hasta una sequía severa. Inesperadamente, los enantiómeros (-) de diferentes monoterpenos exhibieron el mismo comportamiento diel, mientras que los enantiómeros opuestos de los mismos monoterpenos exhibieron diferentes ciclos diel. Es notable que las fuentes de novo y de almacenamiento de emisiones de monoterpenos de un ecosistema, y los cambios en el ciclo del carbono en respuesta a la sequía, puedan evaluarse externamente a partir de mediciones del aire si se consideran los enantiómeros individuales. Los resultados enantioméricos presentados aquí coinciden con estudios previos que han demostrado que el enfoque actual de relacionar las emisiones de COV simplemente con la luz y la temperatura es inadecuado para simular los cambios asociados con la sequía. A la luz de estos nuevos resultados, se pueden considerar niveles adicionales de complejidad, idealmente basados en procesos físicos reales, como grupos de almacenamiento y modelos de enzimas. Esto subraya que un nuevo enfoque enantioméricamente específico para el modelado de emisiones, basado en el modelo de grupo de enzimas propuesto aquí, sería más preciso y biológicamente fundamentado que los enfoques actuales36, en particular con respecto a una posible retroalimentación entre la composición de las emisiones y la eficiencia de la producción de partículas. Mientras que los enantiómeros monoterpénicos no muestran diferencias en las propiedades físicas, en las tasas de oxidación por OH u O3, o en las tasas de absorción de muestras típicas de aerosoles del bosque amazónico8, trabajos recientes han demostrado que las combinaciones de productos fotoquímicos diméricos sí tienen diferentes hidrofobicidades37. Cabe señalar que estas conclusiones se basan en el supuesto de que el B2-TRF representa la respuesta característica a la sequía de los bosques tropicales del mundo real en ausencia de química atmosférica. Concluimos que se requieren monoterpenos resueltos enantioméricamente para evaluar fielmente cómo las regiones tropicales clave, como la selva amazónica, emiten monoterpenos y responden al aumento previsto de futuros eventos de sequía extrema.

El mesocosmos de la selva tropical en la Biosfera 2 cubre ca. 1.950 m2 y es representativo de un ecosistema de selva tropical manejado similar a los que se encuentran en América del Sur. Está contenido bajo un recinto de zigurat de vidrio de 27.700 m3 y está ubicado cerca de Tucson, AZ, EE. UU.29 (Fig. 1). Dentro del recinto hay 95 especies de plantas tropicales, incluidas 23 especies de árboles y 67 especies de plantas del sotobosque. Las especies más dominantes son C. fairchildiana, Phytolacca dioica, Arenga pinnata, Ficus benjamina, Syngonium podophyllum, Piper sp., Musa sp. y Pachira acuática. Para recrear las condiciones reales de la selva tropical, como la baja intensidad de luz debajo del dosel, se plantaron árboles más grandes y plantas del sotobosque (Musa sp., Piper sp., Hibiscus rosa-sinensis) alrededor de los bordes del recinto de vidrio para bloquear la luz solar directa. La mayor parte de la biomasa (aproximadamente el 85%) se encuentra en los árboles grandes (diámetro a la altura del pecho >15 cm), alrededor del 10% en los árboles del sotobosque y alrededor del 5% en las especies herbáceas del sotobosque (incluidas Musa sp., Alpinia sp., Hedychium sp. y Zingiber sp., plantadas a lo largo de las paredes). Clitoria fairchildiana domina el dosel (alrededor del 33%). Pterocarpus indicus y H. tiliaceus ocupan cada uno aproximadamente el 15% y el 10% de la copa, respectivamente. Todas las demás especies de árboles ocupan el 5% o menos cada una.

En la selva tropical no se utilizó iluminación adicional. El perfil del suelo consta de una capa de subsuelo de hasta 4 m de profundidad y una capa superior de espesor variable (70–100 cm)30. Ubicada en el centro de la selva tropical hay una pequeña "montaña" artificial, dentro de la cual se construyó un laboratorio para albergar el GC-MS en línea y donde se podía controlar la temperatura ambiente y la humedad en el interior. La Biosfera 2 es, por tanto, una fuente de datos ideal y un banco de pruebas para futuros modelos de emisiones de bosques tropicales, y se necesitan instalaciones similares para otros ecosistemas forestales.

Este experimento se realizó durante la campaña Agua, Atmósfera y Dinámica de la Vida (WALD). Para garantizar el progreso oportuno de la sequía, la manipulación de la humedad del ecosistema comenzó con el cierre de los elementos estéticos del agua (cascada, estanque, arroyo) antes del experimento el 31 de mayo de 2019. Antes del inicio del período de sequía, la selva tropical se mojó desde arriba. con un sistema de aspersión para simular lluvia, utilizando aproximadamente 20.000 l de agua tres veces por semana. Después del riego el 7 de octubre de 2019, el bioma de la selva tropical se dejó secar. La humedad relativa se redujo activamente utilizando una unidad de tratamiento de aire grande durante la grave sequía (del 1 de noviembre de 2019 al 2 de diciembre de 2019). Primero se enfrió el aire para crear condensación y luego se recalentó para mantener la temperatura. Para mejorar las condiciones de sequía, se drenó un nivel freático persistente en la cuenca de drenaje aislada del subhábitat de várzea durante el período de sequía severa. Durante algunas etapas, se utilizaron unidades manejadoras de aire para la remoción de humedad por condensación, de lo contrario, el bioma de la selva se dejó secar naturalmente, hasta el 3 de diciembre de 2019. La primera agua a la selva se introdujo por el fondo a través de una red de tuberías de drenaje. bajo el suelo sobre la estructura de hormigón y acero debajo de la Biosfera 2. La selva tropical fue nuevamente regada desde arriba usando el sistema de aspersores y aproximadamente 35.000 litros de agua a las 11:00 horas del 12 de diciembre de 2019 y aproximadamente 36.000 litros de agua a las 11:00 horas: 00 el 19 de diciembre de 2019. Luego, la selva tropical se regó a las 00:00 cada dos días, añadiendo 20.000 litros de agua a la selva tropical durante un período de 4,5 h. La temperatura de la selva tropical fue controlada durante todo el experimento y la temperatura a 13 m fue, en promedio, entre 28 y 32 °C durante las horas del día y entre 21 y 24 °C durante las horas de la noche7.

El PAR, la temperatura y la HR se registraron cada 15 min utilizando sensores conectados a un registrador de datos (sensores PAR (Apogee SQ-110, Campbell Scientific, Logan, UT, EE. UU.), la temperatura y la HR con sensores Vaisala HMP45C (Vaisala Oyj, Vantaa, Finlandia; adquirido a través de Campbell Scientific)). Los sensores informaron cada 15 minutos a un registrador de datos CR1000 centralizado (Campbell Scientific, Logan, UT, EE. UU.) con un multiplexor AM16/32B (Campbell Scientific, Logan, UT, EE. UU.). Los registradores de datos se conectaron a una base de datos centralizada con módulos de comunicaciones NL100 (Campbell Scientific, Logan, UT, EE. UU.). El sensor PAR se ubicó a una altura de 13 m en la torre de medición central y los sensores de humedad y temperatura se ubicaron a una altura de 13 m en la torre de medición noreste, junto con la entrada de muestreo. Los datos de humedad del suelo presentados en la Fig. 2d son un promedio de las mediciones que se registraron cada 15 minutos desde cuatro pozos de suelo diferentes (sensores de temperatura y humedad del suelo (SMT-100, Truebner GmbH, Neustadt, Alemania) y sensores de potencial hídrico (TEROS 21 , METER Group, Pullman, WA, EE. UU.) en los cuatro pozos a 5 cm de profundidad y en la interfaz suelo-hormigón (fondo del subsuelo). Como los sensores tienen 30 mm de ancho y se insertan verticalmente en el suelo con la profundidad del suelo indicada en la punto medio, cada profundidad es ±1,5 cm.

El recinto de la selva tropical actuaba como un sistema semicerrado en el que había un constante intercambio de aire con el ambiente exterior. La tasa de intercambio de aire del recinto de la selva tropical se midió utilizando hexafluoruro de azufre (SF6) a niveles bajos de ppb como gas trazador, ya que es completamente antropogénico y su concentración es <10 ppt en el aire ambiente y, por lo tanto, solo se ve afectado. por fugas y lavado (Datos ampliados, Fig. 3b). Para medir la tasa de intercambio de aire, se inyectaron de 25 a 30 ml de SF6 en la selva tropical, generando así una concentración de aproximadamente 1 ppb (alrededor de 125 veces el aire de fondo a aproximadamente 8 ppt). El muestreo de SF6 se llevó a cabo junto al laboratorio de instrumentos utilizando una única entrada filtrada conectada a un tubo de teflón de ¼” de diámetro externo. La concentración de SF6 se midió utilizando un GC SRI Greenhouse Gas (SRI Instruments, Torrance, CA, EE. UU.) con un bucle de muestra automatizado de 1 ml utilizando un detector de captura de electrones a 350 °C. Se utilizó una columna HayeSep D a 65 °C para separar el SF6 de la muestra y la corriente portadora de N2 de pureza ultraalta del N2O. Las muestras se recogieron y analizaron cada 2,5 min. La caída exponencial de la concentración de SF6 en la selva tropical de la Biosfera 2 se utilizó para calcular el tipo de cambio y se informó como % por hora7,29. Una vez obtenido e interpolado el tipo de cambio porcentual del SF6, los datos medidos se corrigieron utilizando la ecuación VMRc = VMRu + (VMRu × ER), en la que VMRu es el dato no corregido, ER es el porcentaje del tipo de cambio y VMRc es el corregido. Se supuso que los datos y los VMR de COV entrantes eran insignificantes. Después de la campaña, el ozono en B2-TRF se cuantificó utilizando un analizador de ozono (Modelo 205, 2B Technologies, Boulder, CO, EE. UU.).

Del 9 de septiembre al 23 de diciembre de 2019, el aire ambiente desde una altura de 13 metros dentro de la selva tropical de la Biosfera 2 fue aspirado continuamente con un flujo de aproximadamente 800 ml min-1 a través de una línea de entrada principal de teflón, que constaba de 37 m de 0,625 cm. (¼”) Tubo de teflón. Se eligió como altura de muestreo 13 m ya que esta fue la altura en el recinto que tuvo el mayor índice de área foliar. La línea de entrada principal estaba equipada con un filtro Cole-Parmer EW-02915-31. Después de aproximadamente 26 m, se conectó una pieza en T a la línea de entrada principal, que estaba conectada a una unidad de desorción térmica (TD) (TT24-7xr, Markes International Ltd., Reino Unido) usando 7 m de 0,3175 cm (1/8 ”) Tubería de teflón. Todas las líneas de muestreo se aislaron y calentaron a 50 °C para evitar la condensación de agua dentro de las líneas. La línea al TD se purgó continuamente para evitar el muestreo de un volumen muerto, con una bomba situada detrás del TD en la ruta del flujo. Durante el muestreo, esta bomba extrajo aire de la línea de entrada principal a flujos que oscilaban entre 70 y 200 ml min-1 durante 10 min. El aire recogido se tomó primero una muestra a través de un condensador de agua (Kori-xr, Markes International Ltd., Reino Unido). Esto permitió la eliminación de agua sin modificar los COV objetivo. Luego, la muestra deshumidificada se preconcentró en una trampa de inyección fría a 30 °C (Emisiones de materiales, Markes International Ltd., Reino Unido). Después del muestreo, la trampa de inyección se purgó durante 1 min con helio a un flujo de 50 ml min-1 antes de calentarla rápidamente a 300 °C y desorberla durante 3 min. La muestra se retiró de la trampa fría con un flujo de helio de 3 ml min-1, incluido un flujo dividido de 2 ml min-1, y se inyectó en la columna de separación.

El aire ambiente de la selva tropical se analizó mediante un cromatógrafo de gases (6890A, Agilent Technologies, Reino Unido). El gas portador utilizado fue helio de grado 6,0 de investigación (Airgas, EE. UU.). La separación de los compuestos muestreados se logró utilizando una columna β-DEX 120 de 30 m (Sigma-Aldrich GmbH, Alemania) con un diámetro interno de 0,25 mm y un espesor de película de 0,25 μm. . El programa de temperatura utilizado fue el siguiente: 40 °C durante 5 min, luego 40 °C a 150 °C a 4 °C min-1 y 150 °C a 200 °C a 30 °C min-1. El flujo de la columna se ajustó a 1 ml min-1.

El cromatógrafo de gases se acopló con un espectrómetro de masas cuadrupolo (5973N, Agilent Technologies, Reino Unido), operado en modo de ion seleccionado para la identificación de los iones de masa 68, 69, 93, 94, 119, 120, 136 y 137, cada uno con un tiempo de permanencia de 60 ms.

La identificación de los compuestos objetivo se logró operando primero el espectrómetro de masas en modo de escaneo para obtener espectros de masas completos para poder compararlos con la biblioteca de ionización de electrones NIST de 70 eV. Para una mayor confirmación, se inyectó en el sistema GC-MS una mezcla estándar de gases (Apel-Riemer Environmental Inc., 2019) que contenía los compuestos objetivo. La misma mezcla estándar de gases también se inyectó en cartuchos absorbentes y posteriormente se desorbió en un espectrómetro de masas de tiempo de vuelo con cromatografía de gases operado en condiciones idénticas a las del GC-MS en línea. Utilizando estándares líquidos, el espacio de cabeza de los compuestos individuales se introdujo en cartuchos absorbentes y también se desorbió en el espectrómetro de masas de cromatografía de gases-tiempo de vuelo. A continuación se compararon los tiempos de retención de los cromatogramas de los compuestos individuales con el cromatograma de la mezcla estándar de gases.

El espectrómetro de masas se sintonizó semanalmente y se comprobó la linealidad durante toda la campaña. La mezcla de gas estándar se inyectó en el sistema después de cada ajuste y después de que se analizaron diez muestras. Las calibraciones de rutina se realizaron lavando inicialmente el sistema TD con la mezcla estándar de gas a un flujo de 20 ml min-1 durante 2 min para eliminar el volumen muerto. Luego se inyectó el gas de calibración con un flujo de 20 ml min-1 durante 5 min directamente en la trampa de inyección fría dentro del TD. Luego, la muestra de gas de calibración se trató con los mismos parámetros TD GC-MS que el muestreo de rutina. Este paso se repitió tres veces antes de continuar con el muestreo. Luego, las respuestas del espectrómetro de masas a las muestras de gas de calibración inyectadas se representaron en comparación con el tiempo transcurrido desde la última sintonización del espectrómetro de masas para rastrear la caída de sensibilidad del espectrómetro de masas, lo que permitió la corrección y calibración de los datos sin procesar. Para comprobar la linealidad, se utilizó el mismo procedimiento aumentando el tiempo de inyección del gas de calibración en intervalos graduales de 2,5 min, de 0,5 a 12,5 min.

Werner et al. describieron la respuesta general del ecosistema a la sequía y presentaron datos de un espectrómetro de masas de tiempo de vuelo de reacción de transferencia de protones (PTR-TOF-MS) para representar el isopreno para mantener la coherencia con los datos de flujo de cubeta y suelo adjuntos. Cabe señalar que los datos de isopreno presentados en la Fig. 1e de Werner et al. son promedios diarios (24 h), mientras que los que se muestran aquí en la Fig. 2a son promedios diurnos (PAR> 0,1 μmol m-2 s-1). Aquí la atención se centra en los monoterpenos enantioméricos, que solo pueden medirse mediante técnicas GC-MS, ya que se requiere una separación previa. Por lo tanto, nuevamente para mantener la coherencia, utilizamos el isopreno medido con el mismo instrumento GC-MS. Aunque en general son similares en el comportamiento temporal, las trazas de isopreno de ambos sistemas divergieron en concentración durante el período inicial de sequía (PTR-TOF-MS fue menor). A pesar de una investigación rigurosa de ambos sistemas, no se pudo encontrar ninguna causa de la discrepancia, incluso estando las entradas muy cerca una de la otra. Por lo tanto, llegamos a la conclusión de que la única causa posible de la discrepancia es que las líneas de muestreo de los dos instrumentos tenían diferentes caudales, que tomaron muestras de aire influenciado localmente de manera diferente. Como el comportamiento temporal del isopreno se utiliza sólo como indicador del comportamiento general de la señal de emisión de novo, las diferencias a corto plazo en las concentraciones de isopreno entre los instrumentos no son importantes en este contexto, y se pueden sacar las mismas conclusiones utilizando el otro conjunto de datos.

Los VMR individuales más altos medidos se produjeron durante la sequía temprana y superaron los 3 ppb para (-) -α-pineno y 400 ppt para (+) -α-pineno (Datos ampliados, figura 1c). Sin embargo, para evaluar las tendencias generales de todos los compuestos medidos en cada etapa, los datos de monoterpenos e isopreno totales por hora se suavizaron aplicando un filtro Savitzky-Golay para retener las tendencias a largo plazo y eliminar las fluctuaciones a corto plazo (Datos ampliados, figura 6). . El conjunto de datos se dividió en horario diurno y nocturno, utilizando datos PAR recopilados en el punto de medición. Luego se utilizó la función suave (MATLAB) para suprimir el ruido en la línea de tendencia para cada compuesto y las incertidumbres se propagaron utilizando las mismas funciones. Para obtener los ciclos diarios promedio para cada compuesto, se tomó la composición promedio de todos los datos en cada una de las cinco etapas de la campaña. A cada grupo se le aplicó un cálculo de mediana móvil con una longitud de ventana de cinco puntos de datos. Los ciclos diarios se promediaron en 435, 526, 349, 136 y 193 puntos de datos para antes de la sequía, sequía temprana, sequía severa, rehumedecimiento en aguas profundas y rehumedecimiento por lluvia, respectivamente. También se observaron β-mirceno, (+)-β-pineno, α-terpineno y terpinoleno, pero no se incluyeron, ya que representaron un promedio de menos del 5 % del monoterpeno total promedio durante todo el período de medición. También se observó ocimeno, pero no se calibró con el sistema GC-MS en línea.

El VPD (en kPa) se calculó a partir de las mediciones de temperatura (T) y HR según la ref. 38, VPD = 0,6108(1 − RH/100)e17,27T/(237,3+T). Las zonas 3 y 4 son las dos zonas de altura que contienen la mayor parte del dosel en la selva tropical de la Biosfera 2 (Datos ampliados, Fig. 3a). Las condiciones ambientales se promediaron sobre todos los sensores que estaban ubicados en estas zonas. El intercambio neto del ecosistema (NEE) se calculó cada 15 min con base en el cambio en moles de CO2 en el ecosistema de la selva tropical y la cantidad de CO2 perdida o ganada con el intercambio de aire con el exterior, NEE = (((CO2t − CO2t−1 ) + (CO227m − CO2Outside) × ER))/Área, en la que CO2t, CO2t−1, CO227m y CO2Outside son los moles de CO2 en el tiempo calculado, paso de tiempo anterior, 27 m o en la cima de la selva tropical donde fluye el aire. sale y el aire exterior entra en la selva tropical. Área representa la superficie del suelo de la selva tropical. Los moles de CO2 se calcularon basándose en la ley de los gases ideales y la concentración de CO2, moles de CO2 = (V × P)/((273,15 + TAve) × R) × [CO2]/106, donde V denota el volumen representativo para la medición de CO2 (ya sea la fracción de volumen de la selva tropical o el volumen de aire intercambiado), P denota la presión (medida dentro y fuera de la selva tropical de la Biosfera 2 usando WeatherHawk WXT530, Vaisala Oyj, Vantaa, Finlandia), TAve denota el aire promedio temperatura para la zona de medición o la temperatura del aire exterior (medida con sensores de temperatura y humedad HMP45C (Vaisala Oyj, Vantaa, Finlandia), R denota la constante del gas y [CO2] denota la concentración de CO2 medida dentro de Biosphere 2 con sensores de CO2 GMP343 ( Vaisala Oyj, Vantaa, Finlandia) y fuera de la Biosfera 2 con sensores GMP220 (Vaisala Oyj, Vantaa, Finlandia) y dentro de la entrada de aire con un Aerodyne Dual QCL (Aerodyne Research Inc., Billerica, MA, EE. UU.). La asimilación del ecosistema ( A, μmol m−2 s−1) se calculó a partir del NEE y suponiendo que la respiración nocturna (R) fuera representativa de la respiración diurna (una suposición razonable en ecosistemas de bosques tropicales39,40), A = NEE − R.

Los pulsos de 13CO2 se llevaron a cabo el 5 de octubre de 2019 a las 08:00 (MST) y el 23 de noviembre de 2019 a las 09:00 (MST) para coincidir con la actividad fotosintética máxima41. Se hizo un esfuerzo deliberado para realizar los experimentos de pulsos en días con grandes cantidades de luz solar directa, cuando habría una alta tasa de fotosíntesis, para maximizar la absorción de CO2. Durante el primer pulso, se fumigó la selva tropical con 10 lpm de 13CO2 al 99% (MilliporeSigma, Burlington, MA, EE. UU.) durante 15 min. Para equilibrar las tasas reducidas de asimilación de carbono durante la sequía, se liberaron 20 lpm de 99% 13CO2 durante 15 minutos durante el segundo pulso. El valor δ13C del CO2 atmosférico en la selva tropical se monitoreó a lo largo de cada pulso utilizando un espectrómetro de absorción directa con láser infrarrojo sintonizable (Aerodyne Research, Billerica, MA, EE. UU.). Después de 4 h durante el primer pulso y 5,2 h durante el segundo pulso, se incrementó el flujo de aire a través de la selva tropical y, al mediodía, se retiraron temporalmente las ventanas del recinto del B2-TRF y se ventiló el exceso de 13CO2 al aire exterior. , de modo que la entrada de 13C en el mesocosmos podría rastrearse con mayor precisión hasta un punto fijo en el tiempo.

Se analizaron pares de enantiómeros monoterpénicos abundantes en el aire en el ecosistema de la selva tropical a una altura de 13 m en la torre de la atmósfera. Se tomaron muestras de 5, 16, 36, 11 y 14 cartuchos de vidrio durante el prepulso, el primer pulso, el primer pospulso, el segundo pulso y el segundo pospulso, respectivamente. Para la acumulación de terpenos, se extrajo aire ambiente a través de cartuchos de vidrio llenos con aproximadamente 100 mg de Tenax (Sigma, Alemania) como adsorbente a un caudal controlado de 200 ml min-1 durante 90 min usando una bomba portátil (SKC Ltd., Dorset, REINO UNIDO). Los cartuchos de vidrio se mantuvieron a 4 °C hasta el análisis. Las muestras se analizaron en la Universidad de Friburgo en un sistema que consta de un cromatógrafo de gases (7980, Agilent Technologies, Alemania) acoplado a un detector selectivo de masas (5975C, Agilent Technologies, Alemania) y equipado con un TD (Gerstel, Alemania). y un sistema de inyección en frío (Gerstel, Alemania). Para el análisis de las proporciones de isótopos de 13C, este sistema se acopló a un espectrómetro de masas de proporciones de isótopos (isoprime precisION, Elementar Analysensysteme GmbH, Langenselbold, Alemania) mediante un horno de combustión (interfaz GC5, Elementar Analysensysteme GmbH, Langenselbold, Alemania). Para el análisis, se calentaron cartuchos de vidrio para muestreo de aire a 220 °C durante 5 minutos para termodesorber los terpenos y canalizarlos hacia el sistema de inyección en frío, que se mantuvo a -70 °C. Calentando el sistema de inyección en frío a 240 °C durante 3 min, los terpenos se dirigieron a la columna de separación GC (beta-Dex 120 Chirality, 60 m × 250 μm × 0,25 μm, Supelco, EE. UU.) con una corriente de helio de 1 ml min. −1. El programa del horno comenzó a 45 °C, que se mantuvo durante 1 min, y luego la temperatura se aumentó gradualmente a 60 °C, 150 °C y 210 °C a velocidades de 2 °C min-1, 1 °C min-1. 1 y 3,5 °C min-1, respectivamente. El eluato se dividió y ca. El 10% se dirigió al detector selectivo de masas para la identificación de terpenos. Para ello, el detector selectivo de masa se hizo funcionar en modo SIM detectando m/z 68, 93, 119 y 136. El eluato restante pasó por el horno de combustión en el que, a una temperatura de 850 °C, se oxidaron los terpenos para formar CO2 y H2O. Después de la eliminación del H2O mediante una trampa de agua Nafion, las relaciones 13C/12C del CO2 se midieron mediante el espectrómetro de masas de relaciones isotópicas.

Werner et al.7 proporcionan detalles del análisis de isopreno. Brevemente, se determinaron concentraciones atmosféricas de isopreno a una altura de 13 m en la selva tropical. Para este propósito, se succionó aire ambiente a través de un tubo de perfluoroalcoxi calentado de ¼” hacia un espectrómetro de masas de tiempo de vuelo de reacción de transferencia de protones (4000ultra PTR-TOF-MS, IONICON Analytik, Innsbruck, Austria). Las mediciones se tomaron durante 5 min, alternando entre cada 50 y 60 min (etiquetado 1) y cada 30 y 66 min (etiquetado 2); en estos intervalos se utilizaron promedios de 2 minutos después del control de calidad.

Se realizaron regularmente calibraciones explícitas con gas de calibración isopreno utilizando una curva de dilución obtenida con una unidad de calibración líquida (IONICON Analytik, Innsbruck, Austria). Los datos obtenidos fueron procesados con el paquete de software PTRwid.

El marcaje de isopreno con 13C a partir de 13CO2 se calculó como la relación entre la abundancia del único isótopo de isopreno marcado con 13C (m/z 69 analizado por PTR-TOF-MS como m/z 69) frente al isopreno total, es decir, el isopreno no isótopo de isopreno marcado (m/z 68 medido como m/z 69) más el isótopo marcado único. Debido a la abundancia natural de 13C (1,1%), el nivel de fondo del isopreno marcado individualmente fue del 5,5% considerando los cinco átomos de C de la molécula de isopreno. Este nivel de fondo se restó de los datos mostrados (Datos ampliados, Fig. 7a).

Las pruebas t utilizadas en los datos presentados en la Fig. 3 y en la Fig. 7e de datos extendidos fueron pruebas t de varianza desigual, de dos muestras y de una cola que se realizaron utilizando el software MATLAB R2017b (Tabla de datos extendidos 3).

Los isotopólogos de 13C eluyen ligeramente más rápido del GC que sus homólogos de 12C, lo que significa que los valores de δ13C no son homogéneos en todo el pico42. Para compuestos cromatográficamente no resueltos como (-) -α-pineno (Datos extendidos, Fig. 7e), la integración desde el comienzo del pico hasta el valle entre este y el pico coeluyente no identificado posterior da como resultado valores de δ13C que parecen enriquecidos artificialmente en 13C. No se pueden informar valores absolutos de δ13C para dichos compuestos. Por lo tanto, informamos compensaciones relativas entre los valores medidos de δ13C durante los pulsos de 13CO2 y las condiciones ambientales, ε13C = ((12C/13C)pulso/(12C/13C)ambiente) − 1. Aunque la abundancia relativa de (-)-α-pineno a su coeluctor cambia su valor aparente de δ13C, estamos seguros de que estos efectos cromatográficos no pueden explicar el enriquecimiento relativo en 13C de este compuesto durante los pulsos de 13CO2 por dos razones. Primero, el enriquecimiento en 13C de las muestras de los pulsos de 13CO2 se enriquece sustancialmente en relación con la variabilidad en los valores ambientales de δ13C, que están sujetos a un mayor rango de alturas máximas relativas. En segundo lugar, el enriquecimiento de 13C sólo es aparente durante los pulsos de 13CO2 cuando (-)-α-pineno se integra en varias combinaciones con los otros tres picos en la joroba coeluyente, pero no cuando cualquiera de estos otros picos se integra individualmente de valle a valle. (Datos ampliados Fig. 7e).

No hay indicios de que (+)-α-pineno se enriquezca en 13C durante cualquiera de los pulsos de 13CO2. Sin embargo, dado su pequeño tamaño y la mala resolución del pico anterior sin marcar, no podemos descartar definitivamente un ligero enriquecimiento en 13C para (+)-α-pineno. El mirceno, el trans-β-ocimeno y el (+)-limoneno tienen frentes bien resueltos y colas mal resueltas. Estos compuestos muestran un alto enriquecimiento de 13C durante los pulsos de 13CO2 (trans-β-ocimeno durante ambos pulsos, mirceno durante el segundo pulso) o ningún enriquecimiento (mirceno durante el primer pulso, (+)-limoneno durante ambos pulsos). Debido a que estos picos cromatográficamente similares solo muestran un gran enriquecimiento de 13C en algunos compuestos y no en otros, consideramos que la aparente presencia o ausencia de absorción de etiquetas son resultados sólidos para estos compuestos (Datos ampliados, Fig. 7c, d).

Para investigar cómo el suelo absorbe y emite los monoterpenos, se colocaron tres cámaras de suelo hechas de cloruro de polivinilo sobre collares de suelo preinstalados alrededor del B2-TRF (Datos ampliados, figura 2a). Mediante cartuchos absorbentes se tomaron muestras de la atmósfera, ubicadas en la entrada (MRatm) de la cámara de suelo y al mismo tiempo en la salida (MRsoil). Las muestras se recogieron a 200 ml min-1 durante aproximadamente 10 minutos utilizando una bomba manual (SKC Ltd., Dorset, Reino Unido). Los cartuchos absorbentes se fabricaron de acero inoxidable con revestimiento inerte (SilcoNert 2000 (SilcoTek, Alemania)). El sorbente consistió en 150 mg de Tenax TA seguido de 150 mg de Carbograph 5TD (560 m2 g-1). El tamaño de las partículas de Carbograph estaba en el rango de malla 20 a 40. El Carbograph 5TD fue suministrado por LARA srl (Roma, Italia) y Buchem BV (Apeldoorn, Países Bajos) suministró el Tenax.

Todos los datos utilizados en este manuscrito están disponibles públicamente (https://doi.org/10.5281/zenodo.6517513).

Jokinen, T. y col. Producción de compuestos orgánicos volátiles extremadamente bajos a partir de emisiones biogénicas: rendimientos medidos e implicaciones atmosféricas. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. 112, 7123–7128 (2015).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Engelhart, GJ, Asa-Awuku, A., Nenes, A. & Pandis, SN Actividad CCN y cinética de crecimiento de gotas de aerosol orgánico secundario monoterpénico fresco y envejecido. Atmos. Química. Física. 8, 3937–3949 (2008).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Laothawornkitkul, J., Taylor, JE, Paul, ND y Hewitt, CN Compuestos orgánicos volátiles biogénicos en el sistema terrestre. Nuevo fitol. 183, 27–51 (2009).

Artículo CAS Google Scholar

Yáñez-Serrano, AM et al. Especiación química de monoterpenos en una selva tropical: variación con la estación, la altura y la hora del día en el Observatorio de la Torre Alta del Amazonas (ATTO). Atmos. Química. Física. 18, 3403–3418 (2018).

ADS del artículo Google Scholar

Jardine, KJ y cols. 'Termómetro' de monoterpenos de la respuesta de la atmósfera de los bosques tropicales al calentamiento climático. Entorno de células vegetales. 40, 441–452 (2017).

Artículo CAS Google Scholar

Guenther, A. et al. El Modelo de Emisiones de Gases y Aerosoles de la Naturaleza versión 2.1 (MEGAN2.1): un marco ampliado y actualizado para modelar emisiones biogénicas. Geociencias. Desarrollo de modelos. 5, 1471-1492 (2012).

ADS del artículo Google Scholar

Werner, C. y col. Flujos de ecosistemas durante la sequía y recuperación en un bosque experimental. Ciencia 374, 1514-1518 (2021).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Zannoni, N. y col. Sorprendentes cambios en la composición quiral de la selva amazónica con la altura, el tiempo y la estación. Comunitario. Entorno terrestre. 1, 4 (2020).

Artículo de Google Scholar

Williams, J., Yassaa, N., Bartenbach, S. y Lelieveld, J. Imagen especular de hidrocarburos de bosques tropicales y boreales. Atmos. Química. Física. 7, 973–980 (2007).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Song, W., Staudt, M., Bourgeois, I. y Williams, J. Mediciones de laboratorio y de campo de emisiones de monoterpenos enantioméricos en función del quimiotipo, la luz y la temperatura. Biogeociencias 11, 1435-1447 (2014).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Staudt, M., Byron, J., Piquemal, K. & Williams, J. Emisiones de pineno quirales específicas del compartimento identificadas en un bosque de pinos marítimos. Ciencia. Medio ambiente total. 654, 1158-1166 (2019).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Sharkey, TD & Yeh, SS Emisión de isopreno de las plantas. Año. Rev. Fisiol vegetal. Planta Mol. Biol. 52, 407–436 (2001).

Artículo CAS Google Scholar

Karl, T. y otros. El experimento de las emisiones de los bosques tropicales y los incendios: emisión, química y transporte de compuestos orgánicos volátiles biogénicos en la atmósfera inferior de la Amazonia. J. Geophys. Res. Atmos. 112, D18302 (2007).

ADS del artículo Google Scholar

Pazouki, L. y Niinemets, Ü. Terpeno sintasas de sustratos múltiples: su aparición y significado fisiológico. Frente. Ciencia vegetal. 7, 1019 (2016).

Artículo de Google Scholar

Croteau, R. Biosíntesis y catabolismo de monoterpenoides. Química. Rev. 87, 929–954 (1987).

Artículo CAS Google Scholar

Phillips, MA, Savage, TJ y Croteau, R. Las monoterpeno sintasas del pino taeda (Pinus taeda) producen isómeros y enantiómeros de pineno. Arco. Bioquímica. Biofísica. 372, 197–204 (1999).

Artículo CAS Google Scholar

Degenhardt, J., Köllner, TG & Gershenzon, J. Monoterpeno y sesquiterpeno sintasas y el origen de la diversidad esquelética de terpenos en las plantas. Fitoquímica 70, 1621-1637 (2009).

Artículo CAS Google Scholar

Niinemets, Ü., Loreto, F. & Reichstein, M. Controles fisiológicos y fisicoquímicos de las emisiones foliares de compuestos orgánicos volátiles. Tendencias de ciencia vegetal. 9, 180–186 (2004).

Artículo CAS Google Scholar

Niinemets, Ü. & Reichstein, M. Un análisis modelo de los efectos del almacenamiento de monoterpenoides no específicos en tejidos foliares sobre la cinética de emisión y la composición en especies de Quercus esclerófilas mediterráneas. Biogeoquímica global. Ciclos 16, 57-1–57-26 (2002).

Artículo de Google Scholar

Panel Intergubernamental sobre Cambio Climático (IPCC). Cambio Climático 2014: Informe de Síntesis. Contribución de los Grupos de Trabajo I, II y III al Quinto Informe de Evaluación del Panel Intergubernamental sobre Cambio Climático 151 pp (IPCC, 2014).

Bonan, GB Los bosques y el cambio climático: forzamientos, retroalimentaciones y beneficios climáticos de los bosques. Ciencia 320, 1444-1449 (2008).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Loreto, F. y Schnitzler, J.-P. Estreses abióticos y BVOC inducidos. Tendencias de ciencia vegetal. 15, 154-166 (2010).

Artículo CAS Google Scholar

Kainulainen, P., Oksanen, J., Palomäki, V., Holopainen, J. & Holopainen, T. Efecto de la sequía y el estrés por anegamiento en los monoterpenos de las agujas de Picea abies. Poder. J.Bot. 70, 1613-1616 (1992).

Artículo CAS Google Scholar

Turtola, S., Manninen, A.-M., Rikala, R. & Kainulainen, P. El estrés por sequía altera la concentración de terpenoides de la madera en plántulas de pino silvestre y abeto real. J. química. Ecológico. 29, 1981-1995 (2003).

Artículo CAS Google Scholar

Lavoir, A. y col. La sequía redujo las emisiones de monoterpenos del roble mediterráneo de hoja perenne Quercus ilex: resultados de un experimento de desplazamiento total. Biogeociencias 6, 1167-1180 (2009).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Ghirardo, A. et al. Determinación de emisiones de novo y de piscina de terpenos de cuatro árboles boreales/alpinos comunes mediante etiquetado con 13CO2 y análisis PTR-MS. Entorno de células vegetales. 33, 781–792 (2010).

CAS PubMed Google Académico

Lüpke, M., Leuchner, M., Steinbrecher, R. & Menzel, A. Cuantificación de fuentes de emisión de monoterpenos de una especie de conífera en respuesta a una sequía experimental. Plantas AoB 9, plx045 (2017).

Artículo de Google Scholar

Finn, M. El mesocosmos de manglares de la Biosfera 2: diseño, establecimiento y resultados preliminares. Ecológico. Ing. 6, 21–56 (1996).

Artículo de Google Scholar

Pegoraro, E. et al. El efecto del CO2 atmosférico elevado y la sequía sobre las fuentes y sumideros de isopreno en un mesocosmo de selva tropical templada y tropical. Biol cambio global. 11, 1234-1246 (2005).

ADS del artículo Google Scholar

Pegoraro, E., Rey, A., Abrell, L., Van Haren, J. & Lin, G. Efecto de la sequía en la producción y el consumo de isopreno en la selva tropical de la Biosfera 2. Biol cambio global. 12, 456–469 (2006).

ADS del artículo Google Scholar

Langford, B. y col. Estacionalidad de las emisiones de isopreno y productos de oxidación sobre el remoto Amazonas. Reinar. Ciencia. Atmos. 2, 230–240 (2022).

Artículo CAS Google Scholar

Asensio, D., Peñuelas, J., Filella, I. y Llusia, J. Detección en línea de las respuestas de intercambio de COV del suelo a la humedad, la temperatura y la presencia de raíces. Suelo vegetal 291, 249–261 (2007).

Artículo CAS Google Scholar

Guenther, A. Variaciones estacionales y espaciales en las emisiones naturales de compuestos orgánicos volátiles. Ecológico. Aplica. 7, 34–45 (1997).

Artículo de Google Scholar

Sander, R. Compilación de las constantes de la ley de Henry (versión 4.0) para el agua como disolvente. Atmos. Química. Física. 15, 4399–4981 (2015).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Abbott, TH & Cronin, TW Fortalecimiento en aerosol de la convección atmosférica mediante aumentos de humedad. Ciencia 371, 83–85 (2021).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Messina, P. et al. Emisiones globales de compuestos orgánicos volátiles biogénicos en los modelos ORCHIDEE y MEGAN y sensibilidad a parámetros clave. Atmos. Química. Física. 16, 14169–14202 (2016).

Artículo CAS ADS Google Scholar

Bellcross, A., Bé, AG, Geiger, FM y Thomson, RJ Quiralidad molecular y potenciales de activación de nubes de productos de oxidación diméricos de α-pineno. Mermelada. Química. Soc. 143, 16653–16662 (2021).

Artículo CAS Google Scholar

Lambers, H. y Oliveira, RS en Ecología fisiológica vegetal 187–263 (Springer, 2019).

Restrepo-Coupe, N. et al. ¿Qué impulsa la estacionalidad de la fotosíntesis en la cuenca del Amazonas? Un análisis entre sitios de las mediciones de torres de flujo de Foucault de la red de flujo de Brasil. Agrícola. Para. Meteorol. 182-183, 128-144 (2013).

ADS del artículo Google Scholar

Hutyra, LR et al. Controles estacionales del intercambio de carbono y agua en una selva amazónica. J. Geophys. Res. Biogeoscos. 112, G03008 (2007).

Anuncios Google Scholar

Rascher, U. et al. Diversidad funcional de la fotosíntesis durante la sequía en un bosque tropical modelo: las contribuciones del área foliar, el transporte de electrones fotosintéticos y la conductancia estomática a la reducción del intercambio neto de carbono del ecosistema. Entorno de células vegetales. 27, 1239-1256 (2004).

Artículo CAS Google Scholar

Ricci, MP, Merritt, DA, Freeman, KH & Hayes, JM Adquisición y procesamiento de datos para espectrometría de masas de monitoreo de relaciones isotópicas. Org. Geoquímica. 21, 561–571 (1994).

Artículo CAS Google Scholar

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Agradecemos el apoyo financiero del Consejo Europeo de Investigación (subvención de consolidación ERC #647008 (VOCO2) a CW) y de la Philecology Foundation a Biosphere 2 a LKM. Nos gustaría agradecer a todos los miembros del equipo B2WALD por su valioso apoyo, como se detalla. en la lista de contribuciones de B2WALD (https://doi.org/10.25422/azu.data.14632662). JB contó con el apoyo del Centro de Graduados Max Planck de la Universidad Johannes Gutenberg-Universität Mainz (MPGC). Este trabajo fue apoyado por el proyecto ULTRACHIRAL Horizonte 2020 de la Comisión Europea (subvención nº FETOPEN-737071). Estamos muy agradecidos a J. Birks de 2B Technologies por proporcionar un instrumento de ozono para las pruebas posteriores a la campaña.

Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Sociedad Max Planck.

Química Atmosférica, Instituto Max Planck de Química, Mainz, Alemania

Joseph Byron y Jonathan Williams

Fisiología de los Ecosistemas, Facultad de Medio Ambiente y Recursos Naturales, Universidad Albert-Ludwig de Friburgo, Friburgo, Alemania

Jürgen Kreuzwieser, S. Nemiah Ladd y Christiane Werner

Facultad de Química, Universidad de Edimburgo, Edimburgo, Reino Unido

Gemma sobrecargo

Centro de Ecología e Hidrología del Reino Unido, Edimburgo, Reino Unido

Gemma sobrecargo

Biosfera 2, Universidad de Arizona, Oracle, AZ, EE. UU.

Joost van Haren y Laura K. Meredith

Honors College, Universidad de Arizona, Tucson, AZ, EE. UU.

Joost van Haren

Departamento de Ciencias Ambientales, Universidad de Basilea, Basilea, Suiza

S. Nemiah Ladd

Escuela de Recursos Naturales y Medio Ambiente, Universidad de Arizona, Tucson, AZ, EE. UU.

Laura Meredith

Centro de Investigación del Clima y la Atmósfera, Instituto de Chipre, Nicosia, Chipre

jonathan williams

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JB tuvo la idea, realizó el muestreo GC-MS en línea, analizó los datos y escribió el artículo. JK realizó el análisis de laboratorio GC-IRMS fuera de línea y calculó los valores de ε13C. GP planificó y realizó el muestreo del cartucho atmosférico. JvH calculó la tasa de asimilación y los datos del potencial hídrico atmosférico, proporcionó los datos meteorológicos y ayudó a realizar el experimento de sequía. SNL, LKM y CW supervisaron y planificaron el proyecto, realizaron el experimento de sequía y el experimento de etiquetado de 13CO2 y comentaron el artículo. JW tuvo la idea, supervisó el proyecto y escribió el artículo. Todos los autores contribuyeron a la redacción y edición del manuscrito.

Correspondencia a Jonathan Williams.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature agradece a Franz Badeck y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores pares están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

a,b, Matriz de correlación para las concentraciones atmosféricas medidas de monoterpenos. a, antes de la sequía. b, Sequía severa. Los colores denotan fuerza y dirección de la correlación. Las correlaciones se basan en el coeficiente de correlación de Pearson. c,d, Correlaciones de (+)-α-pineno y (-)-α-pineno durante cada etapa de sequía. c, correlación diurna. d, Correlación nocturna. Los datos están más correlacionados durante la noche, lo que indica que la fuente de las emisiones es más similar que las fuentes diurnas.

a, Flujo promedio del suelo de especies de monoterpenos individuales desde cámaras de suelo ubicadas alrededor del B2-TRF. Los valores mostrados son las medianas calculadas a partir de tres muestras de salida de la cámara de suelo y de 2 a 3 cartuchos de muestras atmosféricas tomadas en la entrada de la cámara de suelo. b, c, Mediciones de las emisiones de cuatro cubetas ramificadas tanto en C. fairchildiana (b) como en Piper sp. (c) mostrar diferentes tendencias de emisiones a lo largo del período de sequía. La línea de puntos del día 280 muestra el inicio de la sequía y la línea de puntos del día 346 muestra el final de la sequía y el comienzo de la lluvia rehumedecida. La línea gris sombreada en el día 337 muestra el día de la profunda rehumedecimiento subterráneo.

a, La altura del B2-TRF se dividió en cinco zonas. A13 es el lugar donde se tomaron muestras de la atmósfera mediante GC-MS. b, fracción de tasa de fuga de SF6 durante todo el período de medición. Se inyectó SF6 en la atmósfera de B2-TRF y se midió con GC-MS para caracterizar la tasa de pérdida de aire debido a la ventilación de flujo continuo.

Las flechas continuas representan la vía de emisión principal de ese compuesto y las flechas discontinuas representan una vía secundaria.

a, La suma de la emisión de α-pineno y la suma del flujo de α-pineno calculada con el modelo MEGAN en función del tiempo utilizando los datos de temperatura medidos desde 13 m en la torre de medición y los datos PAR medidos fuera de la Biosfera 2. . b, Ciclos diurnos de la concentración medida de (-)-α-pineno y (+)-α-pineno durante la presequía en el día 280, además del flujo de emisión combinado previsto de (-)-α-pineno y ( +)-α-pineno. c, Ciclos diurnos de la concentración medida de (-)-α-pineno y (+)-α-pineno durante la sequía severa del día 296, además del flujo de emisión combinado previsto de (-)-α-pineno y (+) -α-pineno.

a, isopreno y monoterpenos totales. b, (-)-α-pineno, (+)-α-pineno, (-)-β-pineno y el total de los demás monoterpenos. c, Concentraciones medias diarias nocturnas de (-)-α-pineno, (+)-α-pineno, (-)-β-pineno y el total de los demás monoterpenos. d, Mediciones calibradas de (-)-α-pineno (negro) con líneas de tendencia suavizadas durante el día (rojo) y la noche (marrón). Las líneas suavizadas se crearon aplicando un filtro Savitzky-Golay junto con un filtro de media móvil, como se describe en la sección "Gestión de datos".

a, el enriquecimiento de isopreno con 13C medido con PTR-TOF-MS muestra un enriquecimiento sustancial por encima de los niveles previos al pulso el día del pulso de etiquetado, pero no en los días posteriores al pulso de etiquetado. b, Una sección del cromatograma obtenido de GC-IRMS que muestra los picos de los compuestos identificados. c, Una sección del cromatograma obtenido de GC-IRMS que muestra los picos de trans-β-ocimeno. Las regiones integradas están sombreadas en gris. d, Una sección del cromatograma obtenido de GC-IRMS que muestra el pico de β-mirceno. La región integrada está sombreada en gris. e, Diagramas de caja que representan el enriquecimiento en 13C del (-)-α-pineno. Cada método representa una forma diferente de integrar el pico (-)-α-pineno en el cromatograma GC-IRMS. El método de integración se muestra en la trama secundaria encima de los diagramas de caja. Para a y e, los cuadros grises representan la desviación estándar de los valores de los compuestos en el aire ambiente cuando no hay pulso de 13CO2. La línea negra que atraviesa los cuadros grises representa la media. Los diagramas de caja presentan la mediana y los percentiles 25 y 75. Los cuadrados pequeños representan la media y los bigotes representan los puntos de datos adquiridos máximo y mínimo que no se consideran valores atípicos. Los resultados significativos se indican con el asterisco (*) encima del cuadro (es decir, los resultados son significativos si P ≤ 0,05). La información estadística para e se muestra en la Tabla de datos ampliados 3b.

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Reimpresiones y permisos

Byron, J., Kreuzwieser, J., Purser, G. et al. Los monoterpenos quirales revelan mecanismos de emisión forestal y respuestas a la sequía. Naturaleza 609, 307–312 (2022). https://doi.org/10.1038/s41586-022-05020-5

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Recibido: 31 de julio de 2021

Aceptado: 23 de junio de 2022

Publicado: 07 de septiembre de 2022

Fecha de emisión: 08 de septiembre de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-022-05020-5

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